Actualmente ubicado en un antiguo convento dominico del siglo XVI, el museo tuvo su sede primitiva en un edificio de esquina entre las calles Garibai y Andia, pasando en 1909 a otro de la calle Urdaneta. En 1932, tras la rehabilitación del convento dominico de San Telmo, se acomete la reinauguración del museo en la que será su sede actual.

En un primer momento, sus colecciones se agruparon en dos secciones: Bellas Artes por un lado, y Arqueología e Historia por otro. Desde 1914 se le añade una más, la de Etnografía Vasca.

Hoy en día, los más de 16.000 objetos que constituyen las colecciones se ordenan en cuatro secciones: Arqueología (cerca de 600 objetos); Bellas Artes (incluye pintura, escultura, dibujo, cartel, grabado, fotografía, etc., hasta un total de más de 9.600 objetos); Etnografía (cerca de 4.300 objetos); Historia (cerca de 1.500 objetos).

Estamos hablando de un museo en el que la diversidad es una de sus cualidades más destacadas. Así, en pocos metros podremos encontrar la espada del rey Boabdil, un cuadro de El Greco o un bargueño del siglo XVIII.